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Elle a fait ses études à la fameuse Julliard School of Drama à New York, ce qui lui a permis d'obtenir des rôles prestigieux dans des pièces comme Le Marchand de Venise, Hamlet et Roméo et Juliette - cette dernière sous la direction de Sir Peter Hall à l'Ahmanson Theatre de Los Angeles.
Elle a fait ses débuts à la télévision dans un épisode de New York, unité spéciale en 1999 et a joué ensuite dans les séries Push, Nevada, Earth Angel et dans The Education of Max Bickford.

En 2002, elle tient un rôle récurrent, celui de Jessica Manning, dans Haunted, puis tourne le téléfilm Splitville. En 2003, elle est une des interprètes de Bye Bye Love de Peyton Reed, avec Renée Zellweger et Ewan McGregor. On la retrouve dans Amour et Amnésie de Peter Segal, 30 ans sinon rien de Gary Winick et Return to Rajapur de Nanda Anand. En 2004, elle joue Portia dans Le Marchand de Venise de Michael Radford, d'après Shakespeare, avec Al Pacino. On la retrouve dans les films Entre deux rives d'Alejandro Agresti, The dog problem de Scott Caan, et Le Nombre 23 de Joel Schumacher, aux côtés de Jim Carrey et Danny Huston.

En 2007, elle est à l'affiche du film de William Friedkin, Bug. Elle a joué ensuite dans Givré !, écrit et réalisé par Harris Goldberg, avec Matthew Perry, présenté au Festival du film de TriBeCa, dans Life in flight, écrit et réalisé par Tracey Hecht, avec Patrick Wilson, puis dans le film indépendant Uncertainty de Scott McGehee et David Siegel, avec Joseph Gordon-Levitt, dont la première a eu lieu au Festival de Toronto 2008. La même année, elle a tenu un rôle clé dans la première saison de la série True Blood, nommée aux Golden Globe, du réalisateur oscarisé Alan Ball.

En 2009, elle rejoint Hugh Jackman, Danny Huston et Liev Schreiber dans le film X-Men Origins: Wolverine de Gavin Hood. Depuis 2008, Lynn Collins est mariée au jeune acteur Steven Strait, de neuf ans son cadet.